La photofonctionnalisation : intérêt en implantologie ?

Introduction

Dans des conditions idéales, l'ostéointégration devrait aboutir à un recouvrement à 100 % de la surface implantaire par de l'os néoformé. Cliniquement, la situation n'est pas aussi favorable. D'après Lee et al. en 2012^[], lorsqu'un protocole standard d'implantation est réalisé avec succès, le BIC (Bone to Implant Contact) serait en moyenne de 50 % à 65 %. Parmi les raisons qui expliqueraient ce constat, il a été évoqué l'importance de certaines propriétés physiques, dont l'ostéoconductivité de la surface implantaire^[].

En 2009, Att et al.^[] ont étudié in vitro l'ostéoconductivité du titane en fonction du délai séparant l'usinage de l'implant et son utilisation en clinique. Les auteurs ont constaté que les réactions des composants biologiques ne sont pas les mêmes selon les différentes durées d'exposition à l'air ambiant. L'adsorption protéique sur la surface implantaire, l'adhésion et la prolifération cellulaire apparaissent diminuées avec l'augmentation du délai d'exposition à l'air libre, ce qui expliquerait la variabilité du BIC. Selon Att et al., les surfaces implantaires sorties d'usine ont un BIC supérieur par rapport aux échantillons exposés à l'air libre. Le BIC d'implants récemment usinés serait respectivement de 2,3 et 1,6 fois supérieures à celui d'implants conservés pendant 2 et 4 semaines à l'air ambiant.

Pour Morra et al.^[], la période séparant la fabrication de l'implant de son utilisation s'accompagne d'une accumulation d'hydrocarbures sur la surface du titane. D'après Massaro et al.^[], l'air, composé de plusieurs éléments organiques, va au fur et à mesure déposer des molécules d'hydrocarbures, sur la couche d'oxydes recouvrant le titane. Les hydrocarbures font partie des composés organiques volatils retrouvés à l'état gazeux dans l'atmosphère. Ils sont formés d'au moins un atome de carbone et d'hydrogène. Ce sont ces composés qui se déposent sur la couche de passivation du titane.

Les travaux récents d'Ogawa et al.^[] ont montré que l'énergie lumineuse UV pouvait induire une photocatalyse du dioxyde de titane (TiO₂), éliminant les particules d'hydrocarbures défavorables à l'ostéointégration. Pour ces auteurs, ceci permettrait d'augmenter l'hydrophilie et d'optimiser l'état électrostatique de la surface implantaire. L'adsorption des protéines et la réponse cellulaire de la surface implantaire seraient améliorées, favorisant ainsi la formation rapide d'os néoformé autour de l'implant.

Au-delà de ces données issues de la recherche au laboratoire, quelles sont les implications cliniques en termes d'optimisation de l'ostéointégration des implants dans le cadre des traitements implanto-prothétiques ?

Le but de cette revue de la littérature est de synthétiser les connaissances scientifiques récentes concernant l'utilisation chez l'homme ou l'animal de la photofonctionnalisation (PF) des surfaces implantaires par le rayonnement ultraviolet.

Matériel et méthode

Cette recherche a été conduite à partir de l'interface Pubmed pour interroger la base de données électroniques Medline en utilisant différents mots-clés utilisés sous forme Mesh ou texte [^Tableau 1].

La sélection a été effectuée autour d'articles écrits en Anglais entre 2000 et 2017 et répondant aux critères d'inclusion suivants :

– Étude clinique prospective et rétrospective correspondant à la thématique étudiée,

– Études rapportant des résultats présentés sous forme de données quantitatives,

– Durée d'étude clinique supérieure à 6 semaines,

– Méthode d'évaluation avec une valeur d'ISQ (Implant Stability Quotient) comme indicateur pour les études cliniques humaines,

- Méthode d'évaluation avec des données BIC (Bone to implant Contact) ou PIT (Push-in Test) chez l'animal.

Les rapports de cas, commentaires d'experts ont été exclus.

À partir des mots clés retenus, 62 articles ont été retrouvés en première intention [^schéma 1]. Quarante et une publications traitant de travaux in vitro et 7 articles cliniques ont été exclus de la sélection (Deux articles cliniques sont hors sujets par rapport à la thématique étudiée^[,^], quatre publications concernant des travaux in vivo sur l'animal n'utilisent pas les indicateurs décrits précédemment^[-] et un article^[] consiste en une revue narrative sur le sujet).

Finalement, 14 publications ont été retenues pour cette revue de la littérature dont 5 études cliniques (3 prospectives^[-] et 2 rétrospectives^[,^]) et 9 études chez l'animal^[-].

Résultats

La synthèse des principaux résultats rapportés dans les 14 études retenues est présentée d'abord chez l'homme puis chez l'animal.

Chez l'homme, l'ensemble des études retenues comparent le niveau d'ostéointégration en analysant la fréquence de résonnance de l'entité os-implant mesurée en valeur ISQ (Implant Stability Quotient) variant de 1 à 100 (Osstell™). Au moment de l'insertion implantaire, il est supposé que cette valeur est plus faible qu'après l'obtention de l'ostéointégration^[]. La mesure de l'ISQ est effectuée à différentes périodicités rapportées dans chacun des articles. Généralement on note un ISQ1 rapporté le jour de la pose de l'implant. L'ISQ2 est relevé au deuxième temps chirurgical lors de la mise en fonction de l'implant.

Dans les études d'Hirota et al.^[] et Funato et al.^[], la valeur OSI (Osseointegration Speed Index) est également relevée. L'OSI représente la différence des valeurs entre ISQ1 et ISQ2 divisée par la durée en mois, séparant les deux mesures. Plus la valeur d'OSI est élevée, plus l'intégration biologique de l'implant est importante et la stabilité de l'implant augmentée.

Le ^tableau 2 répertorie les résultats d'ISQ des implants ayant été traités par photofonctionnalisation (PF) sur les cinq articles étudiés. Il apparait que l'ISQ augmente au cours du temps de manière significative. De plus, il semblerait que plus la valeur de l'ISQ1 est faible, plus l'OSI est élevé. Le potentiel d'évolution de l'ostéointégration avec l'utilisation de la photofonctionnalisation serait plus intéressant dans les situations où l'ancrage primaire est moins efficace. Dans le cas de situations cliniques qualifiées de complexes^[,,^], nécessitant un traitement avec Régénération Osseuse Guidée, Extraction-Implantation Immédiate, utilisation d'implants courts ou mises en charge immédiates ou précoces dans un os de très faible densité, où fréquemment l'ISQ1 était inférieur à 40, l'ISQ2 est toujours supérieur à 63.

Dans les publications retenues, l'OSI des implants PF varie entre 1^[] et 8^[] et est en moyenne de 4. L'augmentation de la valeur OSI constatée avec les implants PF est d'autant plus élevée que l'ISQ initial est faible. Les résultats de l'étude d'Hirota et al.^[], montrent que l'OSI des implants PF est significativement plus élevé que le groupe témoin constitué d'implants non PF.

De manière similaire, les résultats de la majorité des études retenues dans cette revue de la littérature peuvent être comparés indirectement avec ceux de quelques travaux concernant des implants conventionnels, non PF. Ainsi, l'OSI des implants non PF varierait entre – 1,8^[] et 2,2^[] et l'OSI moyen serait de 0,5. Les implants non PF présenteraient une valeur initiale d'ISQ1 comprise entre 49 et 77^[-].

Concernant les études animales retenues, l'analyse de l'ostéointégration est réalisée par la mesure du BIC et du PIT. Le BIC correspond à une méthode d'analyse histomorphométrique in vitro permettant de déterminer le pourcentage de surface osseuse en contact direct avec l'implant. Le PIT quant à lui, traduit la force de désostéointégration d'un implant dans l'os.

Quatre publications^[,,,^] comparent le Bone to Implant Contact (BIC) des implants en titane PF et non PF a 2^[], 3^[], 4^[,,^], 6^[] et 12^[,^] semaines [^Tableau 3]. Après photofonctionnalisation, les résultats de ces études montrent une augmentation du BIC pour toutes les surfaces étudiées.

Le BIC sur une section histologique d'un échantillon à deux semaines est d'environ 40 % pour les implants témoins non PF et de 60 % pour les implants PF^[]. Sur les échantillons à 3 semaines le BIC des implants PF est le double de celui des implants témoins^[]. Les résultats des analyses histomorphométriques montrent, à la quatrième semaine, que le BIC mesuré sur les implants PF varient de 28 % à 98 %^[,^]. En comparaison celui des implants témoins non PF est limité à des valeurs comprises entre 14 % et 75 %^[,^].

Lorsque les conditions d'implantation sont qualifiées de complexes^[], dans le cas de greffes osseuses sans ROG, les résultats montrent que la photofonctionnalisation augmente le BIC jusqu'à la 4^e semaine.

Enfin, l'étude de Shen et al.^[] concernant les surfaces SLA, PF ou non PF, montre in vivo que le BIC des implants SLA PF est presque doublé à 3 et 6 semaines par rapport aux groupes de comparaison non PF.

Cinq publications retenues dans la présente revue de la littérature utilisent le Push-in Test (PIT) ou Push-in Test Value (PITV)^[,^-]. Les études utilisent des données recueillies à 2^[,^], 4^[,,^] et 8 semaines^[] [^Tableau 4]. Les résultats de ces études montrent que les valeurs de PIT seraient plus élevées pour les implants PF que pour ceux non PF. Dans des situations classiques, la force de rupture de contact os-implant est doublée pour les implants PF par rapport aux implants témoins non PF à 2 et 4 semaines^[,^].

Ainsi, à 2 semaines, les valeurs de PIT des implants PF varient de 14N dans une situation complexe à 53N. Les implants non PF ont des valeurs comprises entre 6N et 21N.

À 4 et 8 semaines, les valeurs de PIT des implants PF augmentent jusqu'à 50N tandis que celles des implants non PF sont de 35N maximum.

Chez des rats diabétiques^[] où l'ostéointégration est plus difficile à obtenir, les résultats du PIT montrent également des valeurs 2 fois plus importantes avec les implants photofonctionnalisés qu'avec des implants non PF, à 2 et 4 semaines.

Pour Ueno et al.^[], les valeurs de PIT obtenues pour des implants longs non PF seraient deux fois supérieurs à celles des implants courts non PF. Après photofonctionnalisation, les valeurs de PIT des implants courts PF sont rapportés comme étant supérieures à celles des implants longs non PF.

Discussion

D'après Ogawa et al.^[] la photofonctionnalisation est une technique physique appliquée à l'amélioration de l'ostéointégration en implantologie. Ce procédé n'entraine pas de modifications de la micro-structure de la surface implantaire. Son principe repose sur l'amélioration de l'hydrophilie ainsi que de la mouillabilité de la surface par décontamination des polluants atmosphériques présents lors de la conservation des implants à l'air ambiant.

Dans l'étude de Funato et al.^[], Shen et al.^[], Ueno et al.^[,^], Yamauchi et al.^[], la composition chimique de la surface implantaire est évaluée par spectroscopie XPS (X-ray Photoelectron Spectroscopy) avant et après photofonctionnalisation. Le pourcentage moyen de la surface contaminée par le carbone est compris entre 33 % et 60 % pour une surface implantaire non PF alors qu'il est de 11 à 20 % pour les surfaces implantaires PF. Dans l'étude de Funato et al.^[], le rapport des atomes carbone sur titane (C/Ti) est mesuré à hauteur de 109 %. Après photofonctionnalisation le rapport C/Ti est diminué jusqu'à 38 %. Le degré de rugosité est resté inchangé par rapport aux implants non PF et aucune altération de surface n'a été relevée.

Les résultats des études sélectionnées in vivo tant chez l'homme que chez l'animal semblent montrer un comportement favorable de la photofonctionnalisation en termes d'amélioration de l'ISQ (Implant Stability Quotient), du BIC (Bone to Implant Contact) et des PITV (Push-In Test Values), ce qui traduirait une ostéointégration plus rapide et quantitativement supérieure.

D'après Scarano et al.^[] ou Açil et al.^[], la mesure de l'ISQ chez l'homme serait corrélée aux valeurs de BIC ainsi qu'avec la qualité osseuse péri-implantaire^[,^]. Selon Hirota et al.^[], la corrélation concernant les résultats ISQ et BIC serait caractérisée par un coefficient de corrélation r de 0.58, ce qui traduit une relation linéaire positive assez forte entre les deux variables mesurées.

Les résultats montrent que la PF permettrait une diminution des délais d'ostéointégration en raison de la vitesse du développement du tissu osseux autour des surfaces traitées. L'équipe de Suzuki et al.^[], montre que la photofonctionnalisation permettrait de diminuer drastiquement, voire de supprimer la chute des valeurs d'ISQ observée entre la 2^e et la 4^e semaine correspondant à la période de baisse de la stabilité os-implant en rapport avec la transition entre la phase de stabilité primaire et la phase de stabilité secondaire. D'après ces auteurs^[] La réduction de cette période de transition permettrait un meilleur comportement des implants en termes de résistance aux contraintes mécaniques lors de la mise en charge immédiate.

Pour Huwiler et al.^[], une bonne stabilité primaire garantirait l'ostéointégration implantaire. Ainsi, lorsque l'ISQ1 se situe entre 55 et 74, le taux de survie implantaire serait de 98,7 %. Cependant, dans des situations cliniques plus difficiles, l'ISQ est généralement inférieur. D'après Sjöström et al.^[], 35 % des implants ayant un ISQ1 compris entre 50 et 55 seraient voués à l'échec à court terme. La photofonctionnalisation par irradiation UV permettrait d'obtenir des résultats similaires à ceux obtenus dans des conditions classiques.

L'étude de Suzuki et al.^[] montre que l'ISQ varie avec le type d'os catégorisé selon la classification de Lekholm et Zarb (1985) et qu'il est dépendant de la longueur implantaire. Dans les cas complexes de faible stabilité primaire, l'OSI des implants PF est augmenté par rapport aux implants non PF. Il varie en moyenne entre 2 et 9 pour les implants PF et entre 0,2 et 1,5 pour les implants non PF, lorsque l'ISQ1 est inférieur à 60. Ainsi, la photofonctionnalisation jouerait un rôle important dans l'augmentation de la stabilité secondaire dans les premiers temps de cicatrisation péri-implantaire.

Par ailleurs, les résultats des cinq études cliniques retenues dans cette revue de la littérature montrent que l'OSI diminue lorsque les ISQ1 augmentent pour les implants PF^[]. La photofonctionnalisation des implants dans les cas qualifiés de complexes avec un ISQ1 faible se traduirait par une augmentation de 0,5 mm d'os marginal à un an^[].

L'optimisation de l'intégration osseuse des implants PF permettrait d'augmenter le taux de survie des implants dans des situations cliniques qualifiées de difficiles. Selon Kitajima et al.^[], le taux de survie des implants PF serait de 98,2 % à 3 ans dans des situations de greffes osseuses. Pour Funato et al.^[], le taux de survie des implants PF serait de 97,6 % à 2,5 ans pour des implants mis en fonction précocement. Ainsi, ces taux de survie implantaire se rapprochent de ceux obtenus dans des situations dites classiques.

Ces résultats chez l'homme sont en accord avec ceux retrouvés chez l'animal suggérant que l'intégration osseuse de l'implant PF serait améliorée.

Les résultats des études in vivo chez l'animal montrent que la photofonctionnalisation permettrait d'obtenir un pourcentage d'os en contact avec la surface osseuse (BIC) deux fois plus important qu'autour des implants non PF. D'après la littérature, le BIC calculé serait de 50 à 65 % pour les implants non PF^[], tandis qu'il atteint 98 % pour les implants PF chez l'animal^[]. Les résultats de l'étude chez l'homme sont en accord avec l'augmentation de la force d'intégration osseuse évaluée par le Push-in Test chez l'animal^[,^-]. La contrainte pour engendrer une rupture de contact os-implant est doublée pour les implants PF à la 2^e, 4^e et 8^e semaine indépendamment de la situation clinique^[,^-].

Par ailleurs, les résultats chez l'animal montrent que les valeurs de PIT, seraient plus élevées pour les implants PF^[,^-]. Dans des situations classiques, la force de rupture de contact os-implant est doublée pour les implants PF par rapport aux implants témoins non PF à 2 et 4 semaines^[,^].

En comparaison avec la littérature dont les articles ne sont pas retenus dans la sélection, les valeurs données par le PIT, ou Push-In Test Value (PITV) augmentent avec le temps de cicatrisation osseuse. Selon Ogawa et al.^[], pour un implant cylindrique usiné, la valeur moyenne de PITV une à deux semaines postopératoires (S2) serait de 8N, 20N à 4 semaines (S4) et de 25N à 12 semaines (S12). À titre de comparaison, pour un implant à surface mordancée, le PITV serait de 18-20 N à S2, 35-40 N à S4^[,^].

Ainsi, de manière synthétique, le PITV des implants PF à 2 semaines serait supérieur au PITV des implants non traités à 4 semaines.

D'après une étude menée par Lang et al.^[] sur les surfaces SLA et SLActive, après 6 semaines de cicatrisation, le pourcentage d'os nouveau sur la surface d'un implant à surface SLActive est le même que celui des implants SLA. La seule différence serait la rapidité de la formation osseuse à un stade précoce. Or, avec la photofonctionnalisation, les résultats de l'étude de Shen et al.^[] montrent in vivo sur l'animal que le BIC des implants SLA PF est presque doublé à 3 et 6 semaines par rapport aux groupes de comparaison non PF. Pour ces auteurs, la photofonctionnalisation apporterait des caractéristiques complémentaires à l'augmentation de l'hydrophilie de surface, comme l'optimisation de sa charge électrostatique et l'élimination des hydrocarbures.

Tant chez l'homme que chez l'animal, les résultats des études retenues dans cette revue de la littérature montrent que l'augmentation de l'ISQ et du BIC pour les implants PF a lieu essentiellement dans les premiers temps de cicatrisation osseuse. Selon Funato et al.^[,^], ceci permettrait de raccourcir les délais de mise en charge des implants placés dans des situations cliniques qualifiées de difficiles. Ainsi, ces auteurs soulignent que la photofonctionnalisation réduirait ce délai jusqu'à 2 mois environ dans les situations de mise en charge précoce.

Néanmoins, ces résultats positifs quant à l'intérêt de la PF sur l'ostéointégration sont à pondérer du fait de la faible importance des populations étudiées (de 4 à 165 patients), sur des durées de suivi limitées au maximum à 3 années^[].

Des études prospectives randomisées sont nécessaires pour évaluer à long terme l'efficacité de la PF en termes de quantité et de qualité osseuse péri implantaire.

Conclusion

À l'issue de cette revue de synthèse de littérature scientifique qui repose sur la sélection de 14 articles cliniques publiés entre 2000 et 2017, il apparait que la photofonctionnalisation permettrait d'améliorer significativement le pourcentage de contact os-implant et accélérerait le délai de cicatrisation osseuse.

La photofonctionnalisation permettrait ainsi d'améliorer les résultats cliniques obtenus dans des situations considérées comme difficiles ou complexes en raison de la qualité de l'os natif ou de la présence d'un matériau d'apport. Ces conclusions sont à confirmer dans le cadre d'études cliniques dont la durée de suivi et la méthodologie permettraient d'obtenir des résultats supportés par un niveau de preuve scientifique plus élevé que celui de la littérature disponible actuellement.

Remerciements

Remerciements au Dr Remy Tanimura pour sa contribution qui a permis l'illustration de cet article.

Auteurs

Astrid Colnat

Dr en Chirurgie Dentaire

Mail: astridcolnat@gmail.com

Olivier Fromentin

PU-PH, Directeur du DUCICP Université Paris 7

Bibliographie

• 1. Lee JH, Ogawa T. The biological aging of titanium implants. Implant Dent. 2012;21(5):415-21.
• 2. Dohan Ehrenfest DM, Coelho PG, Kang BS, Sul YT, Albrektsson T. Classification of osseointegrated implant surfaces: materials, chemistry and topography. Trends Biotechnol. 2010;28(4):198-206.
• 3. Att W, Hori N, Takeuchi M, Ouyang J, Yang Y, Anpo M et al. Time-dependent degradation of titanium osteoconductivity : an implication of biological aging of implant materials. Biomaterials. 2009;30(29):5352-63.
• 4. Morra M, Cassinelli C, Bruzzone G, Carpi A, Di Santi G, Giardino R et al. Surface chemistry effects of topographic modification of titanium dental implant surfaces: 1. Surface analysis. Int J Oral Maxillofac Implants. 2003;18(1):40-5.
• 5. Massaro C, Rotolo P, De Riccardis F, Milella E, Napoli A, Wieland M et al. Comparative investigation of the surface properties of commercial titanium dental implants. Part I: chemical composition. J Mater Sci Mater Med. 2002;13(6):535-48.
• 6. Ogawa T. Ultraviolet photofunctionalization of titanium implants. Int J Oral Maxillofac Implants. 2014;29(1):95-102.
• 7. Ishii K, Matsuo M, Hoshi N, Takahashi SS, Kawamata R, Kimoto K. Effect of ultraviolet irradiation of the implant surface on progression of periimplantitis-A pilot study in dogs. Implant Dent. 2016;25(1):47-53.
• 8. Tabuchi M, Ikeda T, Hirota M, Nakagawa K, Park W, Miyazawa K et al. Effect of UV Photofunctionalization on biologic and anchoring capability of orthodontic miniscrews. Int J Oral Maxillofac Implants. 2015;30(4):868-79.
• 9. Hirota M, Ikeda T, Tabuchi M, Iwai T, Tohnai I, Ogawa T. The effect of ultraviolet-mediated photofuncionalization for bone formation around medical titanium mesh. J Oral Maxillofac Surg. 2014;72(9):1691-702.
• 10. Hirota M, Ikeda T, Tabuchi M, Nakagawa K, Park W, Ishijima M et al. Bone generation profiling around photofunctionalized titanium mesh. Int J Oral Maxillofac Implants. 2016;31(1):73-86.
• 11. Hirota M, Tanaka M, Ishijima M, Iwasaki C, Park W, Ogawa T. Effect of photofunctionalization on Ti6Al4V screw stability placed in segmental bone defects in rat femurs. J Oral Maxillofac Surg. 2016;74(4):861.
• 12. Yadav A, Yadav R, Gupta A, Baranwal A, Bhatnagar A, Singh V. Effect of ultraviolet Irradiation on the osseointegration of a titanium alloy with bone. Contemp Clin Dent. 2017;8(4):571-8.
• 13. Funato A, Ogawa T. Photofunctionalized dental implants : a case series in compromised bone. Int J Oral MaxIllofac Implants. 2013:28(6);1589-1601.
• 14. Suzuki S, Kobayashi H, Ogawa T. Implant stability change and osseointegration speed of immediately loaded photofunctionalized implants. Implant Dent. 2013;22(5):481-90.
• 15. Kitajima H, Ogawa T. The use of photofunctionalized implants for low or extremely low primary stability cases. Int J Oral Maxillofac Implants. 2016;31(2):439-47.
• 16. Hirota M, Ozawa T, Iwai T, Ogawa T, Tohnai I. Implant stability development of photofunctionalized implants placed in regular and complex cases: a case-control study. Int J Oral Maxillofac Implants. 2016;31(3):676-86.
• 17. Funato A, Yamada M, Ogawa T. Success rate, healing time, and implant stability of photofunctionalized dental implants. Int J Oral Maxillofac Implants. 2013;28(5):1261-71.
• 18. Kim MY, Choi H, Lee JH, Kim JH, Jung HS, Kim JH et al. UV photofunctionalization effect on bone graft in critical one-wall defect around implant: a pilot study in beagle dogs. Biomed Res Int. 2016;2016:e4385279
• 19. Minamikawa H, Ikeda T, Att W, Hagiwara Y, Hirota M, Tabuchi M et al. Photofunctionalization increases the bioactivity and osteoconductivity of the titanium alloy Ti6Al4V. J Biomed Mater Res A. 2014;102(10):3618-30.
• 20. Pyo SW, Park YB, Moon HS, Lee JH, Ogawa T. Photofunctionalization enhances bone-implant contact, dynamics of interfacial osteogenesis, marginal bone seal, and removal torque value of implants: a dog jawbone study. Implant Dent. 2013;22(6):666-75.
• 21. Shen J, Liu J, Chen X, Wang X, He F, Wang H. The in vivo bone response of ultraviolet-irradiated titanium implants modified with spontaneously formed nanostructures: an experimental study in rabbits. Int J Oral Maxillofac Implants. 2016;31(4):776-84.
• 22. Soltanzadeh P, Ghassemi A, Ishijima M, Tanaka M, Park W, Iwasaki C et al. Success rate and strength of osseointegration of immediately loaded UV-photofunctionalized implants in a rat model. J Prosthet Dent. 2017;118(3):357-362.
• 23. Sugita Y, Honda Y, Kato I, Kubo K, Maeda H, Ogawa T. Role of photofunctionalization in mitigating impaired osseointegration associated with type 2 diabetes in eats. Int J Oral Maxillofac Implants. 2014;29(6):1293-300.
• 24. Ueno T, Yamada M, Hori N, Suzuki T, Ogawa T. Effect of ultraviolet photoactivation of titanium on osseointegration in a rat model. Int J Oral Maxillofac Implants. 2010;25(2):287-94.
• 25. Ueno T, Yamada M, Suzuki T, Minamikawa H, Sato N, Hori N, Takeuchi K, Hattori M, Ogawa T. Enhancement of bone-titanium integration profile with UV-photofunctionalized titanium in a gap healing model. Biomaterials. 2010;31(7):1546-57.
• 26. Yamauchi R, Itabashi T, Wada K, Tanaka T, Kumagai G, Ishibashi Y. Photofunctionalised Ti6Al4V implants enhance early phase osseointegration. Bone Joint Res. 2017;6(5):331-6.
• 27. Sennerby L, Meredith N. Implant stability measurements using resonance frequency analysis: biological and biomechanical aspects and clinical implications. Periodontol 2000. 2008;47:51-66.
• 28. Oates TW, Valderrama P, Bischof M, Nedir R, Jones A, Simpson J et al. Enhanced implant stability with a chemically modified SLA surface: A randomized pilot study. Int J Oral Maxillofac Implants 2007;22:755-60.
• 29. Gehrke SA, da Silva Neto UT, Rossetti PH, Watinaga SE, Giro G, Shibli JA. Stability of implants placed in fresh sockets versus healed alveolar sites: Early findings. Clin Oral Implants Res. 2016;27(5):577-82.
• 30. Zix J, Kessler-Liechti G, Mericske-Stern R. Stability measurements of 1-stage implants in the maxilla by means of resonance frequency analysis: A pilot study. Int J Oral Maxillofac Implants 2005;20:747-52.
• 31. Shokri M, Daraeighadikolaei A. Measurement of primary and secondary stability of dental implants by resonance frequency analysis method in mandible. Int J Dent. 2013;2013:e506968.
• 32. Scarano A, Degidi M, Iezzi G, Petrone G, Piattelli A. Correlation between implant stability quotient and bone-implant contact: A retrospective histological and histomorphometrical study of seven titanium implants retrieved from humans. Clin Implan Dent Relat Res. 2006;8(4):218-22.
• 33. Açil Y, Sievers J, Gülses A, Ayna M, Wiltfang J, Terheyden H. Correlation between resonance frequency, insertion torque and bone-implant contact in self-cutting threaded implants. Odontology. 2017;105(3):347-53.
• 34. Becker W, Hujoel P, Becker BE. Resonance frequency analysis: Comparing two clinical instruments. Clin Implant Dent Relat Res. 2018; 20(3):308-12.
• 33. Fu MW, Fu E, Lin FG, Chang WJ, Hsieh YD, Shen EC. Correlation between resonance frequency analysis and bone quality assessments at dental implant recipient sites. Int J Oral Maxillofac Implants. 2017;32(1):180-7.
• 35. Huwiler MA, Pjetursson BE, Bosshardt DD, Salvi GE, Lang NP. Resonance frequency analysis in relation to jawbone characteristics and during early healing of implant installation. Clin Oral Implants Res. 2007;18(3):275-80.
• 36. Sjöstrom M, Lundgren S, Nilson H, Sennerby L. Monitoring of implant stability in grafted bone using resonance frequency analysis. A clinical study from implant placement to 6 months of loading. Int J Oral Maxillofac Surg 2005;34:45-51.
• 37. Ogawa T, Ozawa S, Shih JH et al. Biomechanical evaluation of osseous implants having different surface topographies in rats. J Dent Res. 2000;79:1857-63.
• 38. Ozawa S, Ogawa T, Iida K et al. Ovariectomy hinders the early stage of bone-implant integration: Histomorphometric, biomechanical, and molecular analyses. Bone 2002;30:137-143.
• 39. Lang NP, Salvi GE, Huynh-Ba G, Ivanovski S, Donos N, Bosshardt DD. Early osseointegration to hydrophilic and hydrophobic implant surfaces in humans. Clin Oral Implants Res. 2011;22(4):349-56.