Une forme de parodontite précoce : la parodontite juvénile localisée

Définition et classification

La première parodontite juvénile localisée (PJL) a été mentionnée par Gottlieb en 1923 sous le nom d'atrophie diffuse de l'os alvéolaire (^{Lindhe, 1998}). Depuis, la terminologie a évolué vers une classification plus précise. Lors du premier symposium européen de parodontologie, une nouvelle classification des maladies parodontales avait été proposée : la parodontite précoce, la parodontite de l'adulte et la parodontite nécrotique (^{Attström et Van der Velden, 1993}). La parodontite juvénile localisée y était définie comme une forme de parodontite précoce. De même, durant le symposium sur la parodontite à début précoce sponsorisé par l'Institut national pour la recherche dentaire (à San Antonio, en 1995), les auteurs avaient également conclu qu'il n'y avait pas de différence étiologique évidente entre la parodontite juvénile généralisée (PJG) et la parodontite à progression rapide (PPR), que ces deux maladies étaient combinées dans la classification de PJG et qu'il fallait donc les distinguer de la PJL qui est à elle seule une maladie à part entière (^{Novak et Novak, 1996}). La PJL est définie par des lésions affectant les premières molaires définitives au niveau de la face mésiale et les incisives avec une perte d'attache de 4 mm et plus (^{Baer, 1971}). Les lésions peuvent s'étendre également à deux autres dents (^{Joncla et Suzuki, 1994}). La particularité de cette parodontite est qu'elle fait son apparition chez de jeunes adultes en bonne santé générale, à partir de la puberté, vers 11 à 15 ans, et jusqu'à 25 ou 30 ans (^{Novak et Novak, 1996} ; ^{Lindhe, 1998}).

Épidémiologie

Des différences épidémiologiques manifestes entre différents groupes de populations et entre les deux sexes ont été mises en évidence par plusieurs auteurs (^{Beck, 1990} ; ^{Horning et al., 1990} ; ^{Cogen et al., 1992}). Le ^{tableau I} reprend les fréquences globales et le rapport selon le sexe. ^{Albandar et al. (1997a)} ont cherché la fréquence globale de la PJL chez des adolescents américains selon la race. Ils ont conclu à une fréquence de 10 % pour les Afro-Américains, de 5 % pour les Hispaniques et de 1,3 % pour les Blancs américains.

Aspects cliniques et radiologiques

Les patients atteints de PJL montrent une plaque supra-gingivale de faible abondance, fine et rarement calcifiée (^{Suzuki et Charon, 1989}). Leur flore sous-gingivale est significativement différente de celle des sites sains ou de celle des patients atteints de parodontite chronique de l'adulte. Il existe une énorme disproportion entre l'atteinte des tissus superficiels et celle des tissus de soutien qui n'est décelable qu'à la radiographie ou bien par le sondage (^{Liljenberg et Lindhe, 1980}). Par contre, ^{Khlil et al. (1998)} ont démontré que l'inflammation gingivale est associée à la parodontite précoce. De même, ^{Albandar et al. (1998)} ont remarqué une association significative entre l'inflammation gingivale, le tartre sous-gingival et le développement et la progression de la PJL. Les symptômes les plus courants sont une mobilité et une migration des incisives et des premières molaires. La PJL progresse de 4 à 5 mm/an, c'est-à-dire de 3 à 5 fois plus rapidement que dans le cas de parodontite de l'adulte (^{Waerhaug, 1977}). Chez les personnes atteintes, la résorption osseuse s'accentue jusqu'à ce que la dent soit traitée, expulsée ou avulsée.

L'examen radiologique montre une perte verticale de l'os alvéolaire autour des premières molaires et incisives. Une lésion osseuse en forme d'arc s'étend de la face distale de la seconde prémolaire à la face mésiale de la seconde molaire (^{Amar et Tenenbaum, 1989}). ^{Moskow (1987)} a rapporté que l'aspect radiographique au niveau des incisives mandibulaires présente une destruction des structures parodontales du support des incisives centrales atteignant pratiquement l'apex. En outre, elle est généralement symétrique, surtout au niveau des molaires, mais pas systématiquement.

Facteurs étiologiques

Facteurs bactériens

Les Gram négatif et les anaérobies constituent la flore microbienne cultivable dominante de la PJL (^{Slots, 1976}). Ils représentent approximativement 2/3 des isolats provenant des poches parodontales profondes (^{Newman et Socransky, 1977}). Par contre, ces micro-organismes ne présentent en moyenne que le 1/3 des isolats provenant des sites de gencive saine. Ces bactéries à Gram négatif dominantes de la PJL comprennent des espèces de Capnocytophaga, Actinobacillus actinomycetemcomitans et des bâtonnets anaérobies mobiles, principalement Wolinella recta. Des espèces de Streptococcus, Actinomyces et Peptostreptococcus représentent la plus grande partie des isolats à Gram positif. ^{Liljenberg et Lindhe (1980)} ont examiné la flore des poches parodontales des patients souffrant de PJL et l'ont comparée à celle des patients atteints de parodontite de l'adulte. Alors que la flore de cette dernière comprend essentiellement des spirochètes, celle de la PJL est dominée par les coques et filaments droits. ^{Gunsolley et al. (1990)} ont trouvé que les patients atteints de parodontite juvénile localisée avaient une plus grande concentration d'A. actinomycetemcomitans dans leurs sites A. actinomycetemcomitans positifs. ^{Albandar et al. (1997b)} ont démontré que dans le groupe avec parodontite précoce, 5 micro-organismes - Porphyromonas gingivalis, Prevotella intermedia, Fusobacteriumnucleatum, Campylobacter rectus et Treponema denticola - existaient en quantité bien plus grande que dans le groupe qui ne présentait pas de parodontite. La présence d'A. actinomycetemcomitans n'est pas très importante dans les parodontites précoces même si elle s'observe en grande quantité dans les PJL. En revanche, ^{Clerehugh et al. (1997)} ont comparé, en utilisant le test ELISA, la fréquence globale et les teneurs en A. actinomycetemcomitans, en P. gingivalis et en P. intermedia de la plaque dentaire sous-gingivale provenant de sites avec ou sans parodontite précoce chez des adolescents ; ils concluaient que les adolescents avec une perte précoce d'attache conjonctive ont un plus grand nombre de P. gingivalis dans les sites malades que dans les sites de contrôle. En revanche, ^{Asikainen (1986)} a observé la présence d'A. actinomycetemcomitans en relation avec l'âge des patients atteints de PJL. Les sujets ont été répartis en 3 groupes (14-16 ans, 17-19 ans et 20-25 ans) et la moyenne du sondage des poches parodontales des sites avec résorption osseuse a été semblable. Asikainen a remarqué, d'une part, que les A. actinomycetemcomitans étaient isolés plus fréquemment dans le groupe le plus jeune qui montrait, par ailleurs, une destruction de l'os alvéolaire aussi importante que celle des autres groupes - ce groupe avait donc subi une attaque plus agressive durant une période plus courte -, et, d'autre part, que la quantité d'A. actinomycetemcomitans diminuait avec l'âge.

Facteurs de virulence

A. actinomycetemcomitans est un cocco-bacille à Gram négatif, capnophile, anaérobie facultatif non mobile et ayant un pouvoir d'invasion tissulaire (^{Sreenivasan et al., 1993}). De nombreuses substances contribuent à son pouvoir pathogène. Il est enveloppé par une double membrane dont la plus externe est riche en endotoxines. Ces lipopolysaccharides (LPS) peuvent induire une réaction de Schwartzman (^{Kiley et Holt, 1980}), une réaction de cytotoxicité vis-à-vis des macrophages, une réaction d'agrégation plaquettaire et une lyse osseuse en sécrétant des médiateurs d'inflammation tels que les prostaglandines, l'interleukine 1-β et les facteurs de nécrose tumorale. D'autre part, des LPS capsulaires d'A. actinomycetemcomitans favorisent son adhésion aux muqueuses. Ces bactéries produisent également des leucotoxines qui inhibent certains mécanismes de défense de l'hôte (^{Tsai et al., 1984}). Elles inhibent la synthèse d'anticorps (^{Shenker et al., 1982}), détruisent les polymorphonucléaires neutrophiles (PMN), les macrophages, les granulocytes et les monocytes (^{Baehni, 1983} ; ^{Lally et al., 1996}). Elles peuvent également inhiber la multiplication des cellules endothéliales et épithéliales (^{Taichkman et al., 1984} ; ^{Kamen, 1983}). Certains micro-organismes à Gram négatif trouvés dans les sites de PJL élaborent des facteurs non toxiques qui inhibent la chimiotaxie des PMN (^{Boughman et al., 1988}). Plusieurs bactéries peuplant les poches parodontales élaborent de puissants activateurs polyclonaux des lymphocytes B contribuant à la pathogénie des maladies parodontales. Ils induisent la production d'anticorps possédant des déterminants sans relation avec l'agent activateur ainsi que la libération de lymphokines influant sur le chimiotactisme et les ostéoclastes (^{Lindhe, 1998}), ceci amplifiant la nature agressive de cette maladie.

Facteurs immunologiques

Des anomalies de fonction de ces cellules immunitaires peuvent prédisposer les patients à une destruction rapide du parodonte. Le rôle des PMN a souvent été invoqué dans la pathogénie des maladies parodontales agressives (^{Clark et Klebanoff, 1977} ; ^{Van Dyck et al., 1990}).

En effet, ^{Suomalainen et al. (1996)} ont conclu que lors d'une PJL, la concentration en lysosyme, lactoférine et myéloperoxydase avant le traitement parodontal est significativement très élevée tant dans la circulation sanguine périphérique que dans le liquide créviculaire. Durant le traitement parodontal, la quantité diminue jusqu'à s'approcher de celle observée dans un parodonte sain. ^{Agarwal et Suzuki (1992)} ont observé une altération des fonctions des PMN chez la quasi-totalité de ces patients. ^{Boughman et al. (1988)} ont montré que 86 % des patients ayant une PJL présentaient un défaut du chimiotactisme des PMN. ^{Astemborski et al. (1989)} ont rapporté que les patients qui présentent une PJL avec une altération de la chimiotaxie de PMN sont souvent très jeunes et séropositifs vis-à-vis d'A. actinomycetemcomitans, avec une prédominance du sexe féminin. ^{Van Dyke et al. (1990)}, quant à eux, ont marqué les protéines de surface des PMN pour observer l'altération du chimiotactisme de ces cellules. Ils ont conclu qu'elle existe et qu'elle est due à une réduction des récepteurs GP110 et FMLP des PMN. Enfin, ^{Novak et Novak (1996)} ont remarqué que la PJL est le résultat d'une altération génétique qui entraîne une diminution de la réponse immunitaire, à savoir la fonction de PMN et les immunoglobulines vis-à-vis d'A. actinomycetemcomitans et de P. gingivalis. ^{Suomalainen et al. (1991)} ont prouvé que chez ces patients, la collagénase est produite par les fibroblastes, les cellules épithéliales et les macrophages. Par contre, celle trouvée dans le fluide gingival des patients atteints de parodontite de l'adulte est produite par les PMN. Le défaut de fonctionnement des PMN dans les PJL pourrait être dû à la flore bactérienne colonisant le parodonte qui entraînerait une augmentation de la production de collagénase par les cellules résiduelles.

De nombreux chercheurs ont étudié le rôle de l'immunité à médiation humorale et cellulaire chez les patients atteints de PJL (^{Sandholm, 1985} ; ^{Hagewald, 1990}). Ils ont signalé que les taux sériques d'IgG, d'IgM et d'IgA seraient significativement plus élevés chez ces patients que chez les témoins sains. Il semble que ces patients présentent des taux d'IgG élevés contre la leucotoxine d'A. actinomycetemcomitans (^{Ebersole et al., 1995}). En effet, ^{Califano et al. (1997)} ont cherché la relation entre l'anticorps qui réagit avec la leucotoxine d'A. actinomycetemcomitans et la sévérité de la maladie parodontale. Ils confirment que c'est l'IgG et surtout la sous-classe IgG1 qui sont responsables. En revanche, ^{Nakashima et al. (1997)} ont estimé que les anticorps qui réagissent avec les antigènes dominants d'A. actinomycetemcomitans seraient des IgG dans lesquels 83 % seraient les sous-classes IgG2.

Facteurs génétiques

L'aspect familial dans la distribution de la PJL a été remarqué très tôt (^{Benjamin et al., 1967}). Il est à l'origine de la théorie génétique de la PJL. Une transmission autosomale récessive a été proposée par ^{Saxén (1980b)} car aucun des parents des individus affectés n'était atteint. Par contre, ^{Marazita et al. (1994)} ont étudié l'aspect génétique de la maladie dans 100 familles de races blanche et noire dont 104 membres avec PJL. Ils ont confirmé l'existence, chez tous les membres de la famille atteints, d'un locus autosomal dominant pour les deux races. La théorie de la transmission autosomale est également soutenue (^{Boughman et al., 1986} ; ^{Hart et al., 1992}). ^{Melnick et al. (1976)} ont développé le concept d'une affection dominante liée au chromosome X ; en effet, la répartition par rapport au sexe des cas de PJL est à forte prépondérance féminine (79 % chez les femmes et 21 % chez les hommes). La transmission dominante ou récessive liée au chromosome X n'est pas encore déterminée et ^{Boughman et al. (1988)} l'ont expliquée par l'existence, dans les familles, d'une grande proportion de phénotypes encore inconnus. Des examens bactériologiques réalisés dans plusieurs familles, soit par culture soit par sonde ADN, mettent en évidence une analogie des flores pathogènes chez tous les membres d'une même famille. La similitude des profils bactériologiques peut être imputée à un phénomène de transmission ou de contamination. En effet, ^{Meyer (1991)} a comparé la similitude des profils bactériens entre les membres d'une même famille (conjoint, enfant, frère) pour A. actinomycetemcomitans, P. gingivalis et P. intermedia. Il a observé une analogie bactériologique pour ces trois germes au sein d'une même famille, et ce indépendamment de la forme clinique de la maladie parodontale de chaque sujet. De plus, l'épidémiologie et la transmission d'A. actinomycetemcomitans et de P. gingivalis ont été étudiées en ^{1993 par Petit et al.,} dans 4 familles ayant chacune 1 enfant positif à P. gingivalis. Les résultats ont indiqué qu'au moins un des parents était positif à P. gingivalis. L'analyse endonucléase restrictive de P. gingivalis et d'A. actinomycetemcomitans indique que ces germes ont été transmis par les parents à leurs enfants.

Évolution

L'évolution de la PJL en l'absence de traitement peut se faire selon plusieurs schémas et dépendrait des taux d'anticorps anti-A. actinomycetemcomitans. Une rémission spontanée peut apparaître avant même que les signes cliniques se manifestent : soit la forme localisée continue à évoluer jusqu'à la chute des dents concernées, soit il y a arrêt spontané de la forme localisée, soit encore la PJL évolue vers une forme généralisée. Selon ^{Page et Schroeder (1982)}, elle peut se transformer en une parodontite à progression rapide. Cette évolution s'accompagne d'une modification de l'écologie bactérienne avec disparition plus ou moins totale d'A. actinomycetemcomitans du fond des poches. Ce changement est probablement dû à la présence, dans le fluide gingival et la salive, d'un taux d'anticorps anti-A. actinomycetemcomitans suffisant pour contrecarrer sa croissance et sa multiplication, et permettant l'éclosion d'une flore différente (^{Sandholm, 1985} ; ^{Rodenburg et al., 1990} ; ^{van Winkelhoff, 1994} ; ^{Asikainen et Chen, 1999}).

Thérapeutique

Comme pour toutes les autres parondontites, le traitement initial des PJL commence par une motivation à l'hygiène, même si l'accumulation de plaque dentaire et de tartre est souvent peu importante, suivie d'un détartrage et d'un surfaçage radiculaire. Après quoi il se produit des modifications qualitatives et quantitatives de la plaque bactérienne entraînant le rétablissement d'une flore compatible avec la santé gingivale (^{Listgarten, 1984}).

Antibiothérapie

Dans la PJL, une pénétration tissulaire des bactéries, notamment d'A. actinomycetemcomitans, est observée. Ce germe, s'il n'était pas éradiqué par une antibiothérapie appropriée, coloniserait à nouveau la poche parodontale à partir des réservoirs parodontaux et serait à l'origine d'un échec thérapeutique même si le curetage-surfaçage a été soigneusement effectué. La prescription d'antibiotiques est donc un bon adjuvant au traitement initial classique (^{Baer et Socransky, 1979} ; ^{Genco, 1981} ; ^{Rams et al., 1992} ; ^{Pavicic et al., 1994}). Pour être efficace, un antibiotique doit atteindre le site d'infection et y être présent à des taux thérapeutiques (^{Huynh et Meyer, 1990}).

Les tétracyclines paraissent satisfaire aux deux impératifs susmentionnés. Elles se concentrent préférentiellement dans le fluide créviculaire (^{Gordon et al., 1981}) à des taux de 4 à 8 μg/ml, doubles ou triples de ceux observés au niveau sérique. Celles qui incluent différentes cyclines telles que la doxycycline et la minocycline ont un mode d'action bactériostatique par inhibition de la synthèse protéinique des bactéries. Elles sont actives vis-à-vis de toutes les bactéries à Gram positif et à Gram négatif de la flore buccale et, notamment, vis-à-vis d'A. actinomycetemcomitans généralement résistant à la pénicilline (^{Seymour et Heasman, 1995}). Pour ^{Novak et al. (1991)}, l'utilisation de la tétracycline seule à raison de 1 g/j mais pendant 6 semaines comme adjuvant au traitement initial donne des résultats très satisfaisants avec un arrêt de la progression de la maladie, une diminution de la profondeur des poches parodontales, un gain d'attache clinique et une régénération osseuse significative. Outre leur action antibactérienne, ce groupe de drogues possède un certain nombre de propriétés positives telles que l'inhibition de la collagénase, l'action anti-inflammatoire, l'inhibition de la résorption osseuse et la capacité de favoriser l'attache des fibroblastes à la surface radiculaire.

L'utilisation de l'antiprotozoaire et antibactérien métronidazole à la place de la tétracycline a fait l'objet de plusieurs études car il a une grande capacité de pénétration tissuaire et cellulaire. ^{Van Winkelhoff et al. (1992)} ont préconisé l'utilisation d'un cocktail beaucoup plus efficace à base de 250 mg de métronidazole et 375 mg d'amoxicilline 3 fois par jour pour éviter les parodontites dites réfractaires. En 1993, Saxén et Asikainen ont comparé les résultats après administration de métronidazole et de tétracycline par voie générale en tant qu'adjuvants au détartrage et au surfaçage radiculaire dans le traitement de la PJL. Les sujets ont été répartis en 3 groupes égaux : le premier a reçu du métronidazole (200 mg × 3 × 10 j), le deuxième de la tétracycline (250 mg × 4 × 12 j) et le troisième n'a pris aucun médicament et servait de contrôle. Tous les paramètres cliniques ont été mesurés lors de l'examen initial, puis 6 et 18 mois après le traitement. A la fin de l'étude, les A. actinomycetemcomitans étaient descendus sous le niveau de détection dans tous les sites dans le groupe métronidazole, dans 17/26 sites (4 patients) dans le groupe tétracycline et dans 19/26 sites (6 patients) dans le groupe contrôle. En conclusion, le métronidazole est plus efficace que la tétracycline pour supprimer A. actinomycetemcomitans et cette suppression s'accompagne de meilleurs résultats cliniques à long terme.

L'extraction des dents atteintes au stade terminal peut aussi être un traitement afin de ne pas compromettre les dents voisines. L'application de tétracycline peut être utilisée pour améliorer la cicatrisation osseuse des sites d'extraction (^{Hars et Massler, 1972}).

Des hypoplasies cémentaires ont été décrites. Elles pourraient expliquer la perte d'attache ainsi que la facilitation de la pénétration des bactéries mobiles (^{Lindskog et Blomlöf, 1983}). Celles-ci peuvent se trouver au sein du tissu conjonctif et dans l'os alvéolaire des poches parodontales (^{Saglie et al., 1982}). Ces arguments semblent justifier le traitement du cément et l'éviction du tissu de granulation.

Phase chirurgicale

Le traitement mécanique et éventuellement chirurgical est le traitement classique pour toute parodontite ; en présence de PJL, l'utilisation supplémentaire d'antibiotique est systématique. En effet, la difficulté d'éliminer A. actinomycetemcomitans par surfaçage dans ce cas a été bien documentée (^{Slots et Rosling 1983} ; ^{Christersson et al., 1985} et ¹⁹⁸⁷ ; ^{Kornman et Robertson, 1985}). Tant l'utilisation des antibiotiques que la suppression des tissus mous entraînent une élimination nettement plus importante de cette bactérie, ce qui soutient l'hypothèse qu'elle réside non seulement dans la poche parodontale mais également dans ses tissus mous (^{Carranza et al., 1983} ; ^{Saglie et al., 1985} ; ^{Christersson et al., 1987}). ^{Lindhe et Liljenberg (1984)} ont rapporté la guérison de lésions osseuses angulaires à la suite de lambeau-curetage associé à l'administration de tétracycline en préopératoire et de chlorhexidine pendant la cicatrisation. Quelle que soit la technique utilisée, les PJL répondent très bien au traitement chirurgical sous antibiothérapie (^{van Winkelhoff et al., 1992}). Comme pour toute parodontite, les techniques de comblement et de régénération tissulaire guidée (RTG) trouvent également leur place dans le traitement des lésions infraosseuses associées aux PJL. L'utilisation d'une membrane permet d'obtenir un gain d'attache significativement plus important que quand aucun biomatériau n'est employé (^{Benqué et al., 1997}). ^{Sirirat et al. (1996)} ont comparé la RTG et la chirurgie osseuse résectrice (COR) mineure. Un an après le traitement, une réévaluation a été effectuée pour les deux groupes (^{tableau II}).

Seul un contrôle de plaque rigoureux permet de conserver un parodonte sain quels que soient les succès initiaux (^{Wilson et al., 1984} ; ^{Miller, 1993} ; ^{Kornman et al., 1994}). La réévaluation va donc permettre de déterminer les besoins thérapeutiques du patient, d'adapter la fréquence des visites de contrôle en fonction de la situation clinique et d'empêcher toute récidive éventuelle.

Cas clinique

Voir les figures ¹ à ⁶.

BIBLIOGRAPHIE

• AGARWAL S, SUZUKI JB. Altered neutrophil function in LJP. Intrinsic cellular defect or defect of immuno mediators. J Periodontol Res 1992;26:276-278.
• ALBANDAR JM, BROWN LJ, LOE H. Clinical features of early-onset periodontitis. J Am Dent Assoc 1997a;128:1393-1399.
• ALBANDAR JM, BROWN LJ, LOE H. Putative periodontal pathogens in subgingival plaque of young adults with and without early-onset periodontitis. J Periodontol 1997b;68:973-981.
• ALBANDAR JM, KINGMAN A, BROWN LJ, LOE H. Gingival inflammation and subgingival calculus as determinant of disease progression in early-onset periodontitis. J Clin Periodontol 1998;25:231-237.
• AMAR S, TENENBAUM H. Caractéristiques de certaines parodontites précoces : à propos de deux cas. J Parodontol 1989;18:53-59.
• ASIKAINEN S. Occurrence of A.a. and spirockhetes in relation to age in localised juvenile periodontitis. J Periodontol 1986;57:537-541.
• ASIKAINEN S, CHEN C. Oral ecologiy and person-to-person transmission of A.a. and P.g . Periodontology 2000 1999;20:65-81.
• ASTEMBORSKI JA, BOUGHMAN JA, MYRICK PO, GOODMAN SB, WOOTER RK, AGARWAL S et al. Clinical and laboratory characterisation of early onset periodontitis. J Periodontol 1989;60:557-563.
• ATTSTRÖM R, VAN DER VELDEN. Concensus report of session I. In : Lang NP, Karring T (eds). Proceedings of the first European Workshop on Periodontology. Carol Stream : Quintessence, 1993 : 120 p.
• BAEHNI PC. Periodontal status associated with chronic neutropenia. J Clin Periodontol 1983;10:222-230.
• BAER PN. The case of periodontosis as a clinical entity. J Periodontol 1971;42:516-520.
• BAER PN, SOCRANSKY SS. Periodontosis : case report with long-term follow-up. Periodontol - Case Report 1979;1:1-6.
• BARNETT ML, BAKER RL, YANCEY JM. The prevalence of juvenile periodontitis (« periodontosis ») in a dental school patient population. J Dent Res 1982;61:391-392.
• BECK J. Prevalence and risk indicators for a periodontal attachment loss in a population of older community dwelling Blacks and Whites. J Periodontol 1990;61:521-528.
• BENJAMIN SD, BAER PN. Familial patterns of advanced alveolar bone loss in adolescence (periodontosis). Periodontics 1967;5:82-88.
• BENQUE E, ZAHEDI S, BROCARD D, OSCABY F, JUSTUMUS P, BRUNEL G. Guided tissue regeneration using a collagen membrane in chronic adult and rapidly progressive periodontitis patients in the treatment of 3-wall intrabony defects. J Clin Periodontol 1997;24:544-549.
• BOUGHMAN JA, CHARON JA, SUZUKI JB. Aspect biologique et génétique des parodontites à début précoce. J Periodontol 1988;7:249-257.
• BOUGHMAN JA, RONLSTEN D, SCHWARTZ S, SUZUKI JB, WEITKAMP LR, WENK RE et al. An autosomal dominant form of juvenile periodontitis : its localisation to chromosome 4 and linkage to dentinogenesis imperfecta and Gc. J Craniofacial Gen Develop Biol 1986;6:341-350.
• CALIFANO JV, PACE BE, GUNSOILLY JC, SCHENKEIN HA, LALLY ET, TOW JG. Antibody reactive with A.a. leukotoxin in early-onset periodontitis patients. Oral Microbiol Immunol 1997;12:20-26.
• CARRANZA FA Jr, SAGLIE R, NEWMAN MG, VALENTIN PL. Scanning and transmission electron microscopic study of tissue-invading microorganisms in PJL. J Periodontol 1983;54:598-617.
• CHRISTERSSON LA, ALBINI B, ZAMBON JJ, WIKESJO UME, GENCO RJ. Tissue localization of A.a. in human periodontitis. Light, immunofluorescence and electron microscopic studies. J Periodontol 1987;58:529-539.
• CHRISTERSSON LA, SLOTS J, ROSLING BG, GENCO RJ. Microbiological and clinical effects of surgical treatment of localized juvenile periodontitis. J Clin Periodontol 1985;12:465-476.
• CLARK RA, KLEBANOFF SJ. Studies on the mechanism of antibody depended polymorphonuclear leukocyte-mediates cytotoxicity. J Immunol 1977;119:1413-1418.
• CLEREHUGH V, SEYMOUR GJ, BIRD PS, CULLINAM M, DRUCKER DB, WORTHINGTON HV. The detection of Actinobacillus actinomycetenscomitans, Porphyrominas gingivalis and Prevotella intermedia using an ELISA in an adolescent population with early-onset periodontitis. J Clin Periodontol 1997;24:57-64.
• COGEN RB, WRIGHT JT, TATE AL. Destructive periodontal disease in healthy children. J Periodontol 1992;63:761-765.
• EBERSOLE JL, CAPPELLI D, SANDOVAL MN, STEFFEN MJ. Antigen specificity of serum antibody in A. actinomycetemcomitans-infected periodontitis patients. J Dent Res 1995;74:658-666.
• EMSLIE RD. A dental health survey in the Republic of the Soudan. Br Dent J 1966;120:167-178.
• GENCO RJ. Antibiotics in the treatment of human periodontal diseases. J Periodontol 1981;52:545-558.
• GORDON JM, WALKER CB, MONPHY JC, GOODSON JM, SOCRANSKY SS. Concentration of tetracycline in human gingived fluid after single dose. J Clin Periodontol 1981;8:117-121.
• GUNSOLLEY JC, RANNEY RR, ZAMBON JJ, BURMEISTER JA, SCHENKEIN HA. Actinobacillus actinomycetemcomitans in families afflicted with periodontitis. J Periodontol 1990;61:643-648.
• HAGEWALD S. Rôle des anticorps dans la parodontopathie. J Parodontol 1990;2:117-125.
• HARS E, MASSLER M. Effects of fluorides, corticosteroids and tetracyclines on extraction wound healing in rats. Acta Odontol Scand 1972;5:511-522.
• HART TC, MARAZITA ML, SCHENKEIN HA, DIEHL SR. Re-interpretation of the evidence for X-linked dominant inheritance of juvenile periodontitis. J Periodontol 1992;63:169-173.
• HORNING GM, HATCH CL, LUTSKUS J. The prevalence of periodontitis in a military treatment population. J Am Dent Assoc 1990;121:616-622.
• HUYNH C, MEYER J. Maladies parodontales et traitements médicamenteux antibactériens. Acta Odonto-Stomatol 1990;170:237-255.
• JONCLA A, SUZUKI J. Les maladies parodontales se ressemblent-elles ? J Parodontol 1994;13:111-124.
• KAMEN PR. Inhibition of keratinocyte proliferation by extracts of Actinobacillus actinomycetemcomitans. Infect Immun 1983;42:1191-1194.
• KHLIL N, EL GENDI A, DANIEL A. Gingival inflammation and early onset periodontitis in Morrocan patients. J Dent Res (IADR Abstracts) 1998;77:1863.
• KILEY P, HOLT SC. Characterisation of the lipopolysaccharide from Actinobacillus actinomycetemcomitans Y4 and N27. Infect Immun 1980;30:862-873.
• KORNMAN KS, NEWMAN MG, MOORE DJ, SINGER RE. The influence of supragingival plaque control on clinical and microbial outcomes following the use of antibiotics for the treatment of periodontitis. J Periodontol 1994;65:848-854.
• KORNMAN KS, ROBERTSON PB. Clinical and microbiological evaluation of therapy for juvenile periodontitis. J Periodontol 1985;56:443-446.
• KRONAUER E, BORSA G, LANG NP. Prevalence of incipient juvenile periodontitis at age 16 years in Switzerland. J Clin Periodontol 1986;13:103-108.
• LALLY ET, KIEBA IR, GOLUB EE, LEAR JD, TANAKA JC. Structure/function aspects of Actinobacillus actinomycetemcomitans leukotoxine. J Periodontol Res 1996;67:298-308.
• LILJENBERG B, LINDHE J. Juvenile periodontitis. Some microbiological, histopathological and clinical characteristics. J Clin Periodontol 1980;7:42-62.
• LINDHE J. Clinical periodontology and implant dentistry. 3^e éd. Copenhague : Munksgaard, 1998.
• LINDHE J, LILJENBERG B. Treatment of localized juvenile periodontitis. Results after 5 years. J Clin Periodontol 1984;11:399-410.
• LINDSKOG S, BLOMLÖF L. Cementum hypoplasia in teeth affected by juvenile periodontitis. J Clin Periodontol 1983;10:443-451.
• LISTGARTEN MA. Subgingival microbiological difference between periodontally healthy sites and deseased sites prior to and after treatment. Int J Periodont Rest Dent 1984;4:27-34.
• LOPEZ N, RIOS V, PAREJA M, FERNANDEZ O. Prevalence of juvenile periodontitis in Chili. J Periodontol 1991;18:529-533.
• MARAZITA ML, BURMEISTER JA, GRUSOLLEY JC, KOERTGE TE, LAKE K, SCHENKEIN HA. Evidence for autosomal dominant inheritance and race-specific heterogeneity in early-onset periodontitis. J Periodontol 1994;65:623-630.
• MELNICK M, SHIELDS ED, BIXLER D. Periodontosis : a phenotypic and genetic analysis. Oral Surg Oral Med Oral Pathol 1976;42:32-41.
• MEYER J. Contamination bactérienne, incidences familiales et maladies parodontales. J Parodontol 1991;4:393-405.
• MILLER V. Épidémiologie des parodontopathies. Encycl Med Chir 1993;23:444A-10.
• MOSKOW BS. Three different methods of quantifying alveolar bone levels [Letter]. J Clin Periodontol 1987;14:373-375.
• NAKASHIMA K, SCHENKEIN HA, CALIFANO JV, TEW JG. Heterogenity of antibodies reactive with the dominant antigen of A.a. Infect Immun 1997;65:3794-3798.
• NEWMAN MG, SOCRANSKY SS. Predominant cultivable microbiota in periodontosis. J Periodont Res 1977;12:120-128.
• NOVAK MJ, NOVAK KF. Early-onset periodontitis. Curr Opinion Periodontol 1996;3:45-58.
• NOVAK MJ, STAMATEKAKYS C, ADAIR SM. Resolution of early lesions of juvenile periodontitis with tetracycle therapy alone : long-term observation of 4 cases. J Periodontol 1991;62:628-633.
• PAGE RC, SCHROEDER H. Periodontitis in man and other animals. A comparative review. Bâle/New York : Kargered, 1982.
• PAVICIC MJAMP, VAN WINKELHOFF AJ, DOUQUE NH, STEURES RWR, GRAAF J. Microbiological and clinical effects of metronidazole and amoxicillin in Actinobacillus actinomycetemcosmitans associated periodontitis. J Clin Periodontol 1994;21:107-112.
• PETIT MDA, VAN STEENBERGEN TJM, SCHOLTE LMH, VAN DER VELDEN U, DE GRAAFF J. Epidemiology and transmission of Porphyromonas gingivalis and Actinobacillus actimycetemcomitans among children and their family members. J Periodontol 1993;20:641-650.
• RAMS TE, FEIK D, SLOTS J. Ciprofloxacin/metronidazole treatment of recurrent adult periodontitis. J Dent Res 1992;71:319.
• RAO S, TEWANIS V. Prevalence of periodontitis among Indians. J Periodontol 1968;39:27-34.
• RODENBURG JP, VAN WINKELHOFF AJ, WINKEL EG, GOENÉ RJ, ABBAS F, DE GRAAFF J. Occurrence of Bacteroides gingivalis, Bacteroides intermedius and Actinobacillus actinomicetemcomitans in severe periodontitis in relation to age and treatment history. Clin Periodontol 1990;17:392-399.
• SAGLIE FR, CARRANZA FA Jr, NEWMAN MG. The presence of bacteria within the oral epithelium in periodontal disease. A scanning and transmission electromicroscopic study. J Periodontol 1985;56:618-624.
• SAGLIE R, NEWMAN MG, CARRANZA FA Jr, PATTISON GL. Bacterial invasion of gingiva in advanced periodontitis in humans. J Periodontol 1982;53:217-222.
• SANDHOLM L. The cellular host response in juvenile periodontitis. A review. J Periodontol 1985;56:359-366.
• SAXBY M. Prevalence of juvenile periodontitis in a British school population. Community Dent Oral Epidemiol 1984;12:185-187.
• SAXÉN L. Prevalence of juvenile periodontitis in Finland. J Clin Periodontol 1980a;7:177-186.
• SAXÉN L. Heredity of juvenile periodontitis. J Clin Periodontol 1980b;7:276-288.
• SAXÉN L, ASIKAINEN S. Metronidazole in the treatment of localised juvenile periodontitis. J Clin Periodontol 1993;20:166-171.
• SEYMOUR RA, HEASMAN PA. Pharmacological control of periodontal disease. II. Antimicrobial agents. J Dent 1995;23:5-14.
• SHENKER BJ, KUSHNER ME, TSAI CC. Inhibition of fibroblast proliferation by A.a. Infect Immun 1982;38:986-992.
• SIRIRAT M, KASETSUWAN J, JEFFCOAT MK. Comparison between 2 surgical techniques for the treatment of early-onset periodontitis. J Periodontol 1996;67:603-607.
• SLOTS J. The predominant cultivable organisms in juvenile periodontitis. Scand J Dent Res 1976;84:1-10.
• SLOTS J, ROSLING BG. Suppression of the periodontopathic microflora in localised juvenile periodontitis by systemic tetracycline. J Clin Periodontol 1983;10:465-486.
• SREENIVASAN PK, MEYER DH, FIVES-TAYLOR PM. Requirements for invasion of epithelial cells by A.a. Infect Immun 1993;61:1239-1245.
• SUOMALAINEN K, SAXÉN L, VILJA P, TENOVUO J. Peroxidases, lactoferrin and lysosyme in peripheral blood neutrophils, gingival crevicular fluid and whole saliva of patients with localised juvenile periodontitis. Oral Dis 1996;2:129-134.
• SUOMALAINEN K, SORSA T, SAXÉN L, VANHKONEN MS, VITTO VJ. Collagenase activity in gingival crevicular fluid of patients with juvenile periodontitis. Oral Microbiol Immunol 1991;6:24-29.
• SUZUKI JB, CHARON JA. Classification actuelle des maladies parodontales. J Parodontol 1989;8:31-51.
• TAICHKMAN NS, KLASS JE, SHENKER BJR, MACONAK EJ, BOEHRINGER H, TSAI CC. Suspected periodontopathic organisms alter in vitro proliferation of endothelial cells. J Periodont Res 1984;19:583-586.
• TSAI CC, SHENKER BJ, DIRIENZO JM, MALAMUD D, TAICHMAN NS. Extraction and isolation of a leukotoxin from A.a. with polymyxin B. Infect Immun 1984;43:700-705.
• VAN DYKE T, WARBINGTON M, GARDNER M, OFFENBACHER S. Neutrophil surface protein markers as indicators of defective chemotaxis in LJP. J Periodontol 1990;61:180-184.
• VAN WINKELHOFF AJ, DE GROOT P, ABBAS F, DE GRAAFF J. Quantitative aspects of the subgingival distribution of Actinobacillus actinomycetemcomitans in a patient with localized juvenile periodontitis. J Clin Periodontol 1994;21:199-202.
• VAN WINKELHOFF AJ, TIJHOF CJ, DE GAAFFY J. Microbiological and clinical results of metronidazole plus amoxicillin therapy in Actinobacillus actinomycetemcomitans associated periodontitis. J Periodontol 1992;63:52-57.
• WAERHAUG J. Subgingival plaque and loss of attachment in periodontosis as evaluated on extracted. J Periodontol 1977;48:125-130.
• WILSON T, GLOWER M, SCHOEN J, BANS C, JACOBS T. Compliance with maintenance therapy in a private periodontal practice. J Periodontol 1984;55:468-473.